L’architecte Nicolas Lenoir avait promis à Marie-Antoinette de construire un théâtre en trois mois, suite à l’incendie de la salle du Palais Royal. 

Grâce à deux équipes d’ouvriers, le chantier a lieu jour et nuit au 18 boulevard Saint Martin, et la première représentation a lieu le 27 octobre 1781 avec Adèle de Ponthieu de Piccinni. Les dimensions de la salle sont semblables à celles du Palais Royal, pouvant accueillir 1 800 spectateurs sur quatre rangs de loges.

C’est une période faste pour l’Opéra : en moins de quinze ans, quarante et une pièces sont montées, notamment des œuvres de Grétry, Sacchini, Philidor et Salieri. On y donne aussi le premier opéra composé par une femme en 1784 : Tibulle et Délie de Mademoiselle de Beaumesnil. Mme Saint-Huberty est la vedette incontestée de la troupe.

L’Opéra connaît cependant des problèmes de dettes, de jeu et de mœurs. Des bals « d’après-souper » sont donnés dans le théâtre en plus des représentations afin de faire rentrer de l’argent dans les caisses. En 1788, Dauvergne est nommé à la tête de l’institution afin de remettre de l’ordre, mais les troubles révolutionnaires donnent un nouveau tour à l’histoire de l’Opéra.

Le 12 juillet 1789, le théâtre est envahi par la foule et la salle est fermée jusqu’au 21 juillet. Les sabres du magasin de l’Opéra, normalement utilisés comme accessoires, auraient été utilisés lors de l’attaque de la Bastille. 

Lors de la réouverture, l’Opéra donne une pièce de Rousseau, Le Devin du village ainsi que Les Prétendus de Lemoyne, dans une soirée au profit des blessés de la Bastille. La reine fait verser 720 livres à cette occasion.

Le régime municipal transforme les conditions d’existence de l’Opéra. La suppression du privilège royal en 1791 en fait un théâtre libre, ce qui permet aux chanteurs de faire apparaître leurs noms sur les affiches. 

Le répertoire se modifie à partir de 1792, car l’on donne des « spectacles patriotiques » : Méhul, Martini, Cherubini, Pleyel, tous composent pour la République. Le Triomphe de la République de Gossec (joué six jours après la mort de Louis XVI) ou Le Siège de Thionville de Jadin, de même que L’Hymne à la Liberté, version retravaillée de La Marseillaise de Rouget-de-Lisle, voient le jour sur la scène de l’Opéra.

Le 16 avril 1794, le Comité de Salut Public ordonne le transfert de l’Opéra au Théâtre National, qui prend le titre de Théâtre des Arts. 

Le théâtre de la porte Saint-Martin n’est pas tout à fait abandonné, car il prend la fonction d’atelier et de magasin de stockage de l’Opéra.